Frankrike 2017: Abi har kjærlighetssorg og håper på en ny start da hun får jobb på Château Bellevue på den franske landsbygda. Det gamle slottet har mange hemmeligheter, og Abi trekkes til en kvinne som har en helt spesiell historie å fortelle - en historie som får stor innflytelse på Abis eget liv. I 1938 har Eliane ansvar for bikubene i slottets vakre hage. I den samme hagen møter hun Mathieu Dubosq og forelsker seg for første gang, og hun begynner å drømme om en lykkelig fremtid. Men krigen nærmer seg, og skjebnen har andre planer for Eliane. Da hun skilles fra Mathieu i kaoset under den tyske okkupasjonen, bestemmer hun seg for å bli med i motstandsbevegelsen og kjempe for Frankrikes frihet. Men uten noe tegn på krigens slutt, blir kjærligheten satt på en hardere prøve enn hun noensinne kunne forestilt seg. Honningbienes vokter er en medrivende fortelling om to kvinner fra ulike generasjoner som begge må finne styrke i motgang når alt ser som mørkest ut.